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Physiological responses of tree species to waterlogging condition. New Knowledge about species of interest in the urban trees of Bogota

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The global warming effects in urban areas make preponderant the study of tree species at different conditions of abiotic stress, such as waterlogging. Therefore, it is important to conduct research to select species tolerating these environmental
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  Publicación de la Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales - Proyecto Curricular de Ingeniería Forestal revistas.udistrital.edu.co/ojs/index.php/colfor/index Colombia Forestal  • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 22 No. 1. Enero-Junio 2019 • pp. 51-67. [ 51 ] Respuesta fisiológica de especies arbóreas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá Physiological responses of tree species to waterlogging condition. New Knowledge about species of interest in the urban trees of Bogota Darwin Moreno Echeverry 1  , Diana Carolina Useche Rodríguez 2  y Helber Enrique Balaguera 3   Moreno-Echeverry, D., Useche-Rodríguez, D. y Balaguera, H.  (2019). Respuesta fisiológica de especies arbó-reas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá. Colombia Forestal  , 22(1), 51-67.DOI: http://dx.doi.org/10.14483/2256201X.13453 Recepción: 7 de junio de 2018 Aprobación: 29 de octubre de 2018 1 Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia. Grupo de Investigación Horticultura. Bogotá, Colombia. dlmorenoe@unal.edu.co. Autor para correspondencia2 Subdirección Científica, Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis. Grupo de Investigación y Conservación de la Flora de la Región Capital como Estrategia de Adaptación al Cambio Climático. Bogotá, Colombia. 3 Facultad de Ciencias Básicas. Universidad el Bosque, Bogotá Colombia; Grupo de investigaciones agrícolas, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Tunja, Colombia. Resumen Los efectos del calentamiento global en las zonas urbanas hacen preponderante el estudio de especies arbóreas en diferentes condiciones de estrés abió-tico, como el anegamiento. En este estudio se ana-lizó el comportamiento fisiológico de seis especies nativas con cuatro niveles de anegamiento, deter-minando el estado hídrico, el comportamiento foto-sintético   y la pérdida de electrolitos. De acuerdo a los parámetros evaluados, se recomienda establecer Quercus humboldtii y Ficus tequendamae  en zonas con altas precipitaciones y con tendencia al ane-gamiento debido a la tolerancia que se evidenció. Esto permite que estas zonas en Bogotá mantengan el arbolado urbano bajo escenarios de cambio cli-mático. La estabilidad de las membranas celulares y la eficiencia máxima fotosintética del fotosistema II pueden ser usados como marcadores de tolerancia a condiciones de anegamiento en árboles. Palabras clave:  adaptación, estrés en plantas, Fv/Fm, fotosíntesis, inundación, fuga de electrolitos, cam-bio climático. Abstract The global warming effects in urban areas make preponderant the study of tree species at different conditions of abiotic stress, such as waterlogging. Therefore, it is important to conduct research to select species tolerating these environmental con-ditions and to find physiological markers for these selection processes. In this study, we analyzed the physiological behavior of six native species with four levels of waterlogging, determining the hydric state, the photosynthetic behavior and loss of electrolytes. According to the parameters evaluated, it is recom-mended to establish Quercus humboldtii   and Ficus. tequendamae  in areas with high rainfall and with a tendency to waterlogging. This recommendation arises due to the evident tolerance, allowing these areas in Bogota to maintain urban trees under clima-te change scenarios. The stability of the cell mem-branes and the maximum photosynthetic efficiency of photosystem II can be used as markers for toleran-ce under waterlogging conditions in trees. Key words:  adaptation, stress in plants, Fv/Fm, photosynthesis, flood, electrolyte leakage, climate change. http://dx.doi.org/10.14483/2256201X.13453 A RTÍCULO   DE   INVESTIGACIÓN  Respuesta fisiológica de especies arbóreas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá M ORENO -E CHEVERRY , D., U SECHE -R ODRÍGUEZ , D. Y  B ALAGUERA , H. Colombia Forestal  • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 22 No. 1. Enero-Junio 2019 • pp. 51-67. [ 52 ] INTRODUCCIÓN El surgimiento del arbolado urbano ha sido pre-ponderante en las ciudades, debido a su papel ornamental, a los múltiples servicios ecosistémi-cos que brinda a los ciudadanos y a su contribu-ción en la adaptación al cambio climático ( Jim y Zhang, 2013; Kirkpatrick, Davison y Daniels, 2013; Ordoñez, 2015). Sin embargo, las comple-  jas condiciones ambientales que se presentan en las zonas urbanas (temperaturas elevadas, reduc-ción de la humedad relativa y altos niveles de con-taminación atmosférica), se consideran como los principales factores que condicionan la suscepti-bilidad del arbolado a otros factores como los bió-ticos (Sjöman y Nielsen, 2010; Swoczyna, Klaji, Pietkiewicz y Borowsky, 2015; McPherson, Berry y Svan, 2018). Se ha reportado que numerosas es-pecies arbóreas nativas no tienen la capacidad de enfrentar los efectos causados por estrés de tipo ambiental, que se generan en las zonas urbanas (Cekstere, Nikodemus y Osvalde, 2008; Borowski y Pstragowska, 2010) y que se esperan intensificar debido al efecto del calentamiento global en una gran variedad de ecosistemas, incluyendo los ur-banos (Wilby, 2008). En diferentes investigaciones se ha reportado que una de las limitantes que presenta el arbolado urbano para establecerse y prosperar es el anega-miento: la escorrentía generada por las superficies pavimentadas, la topografía del terreno, las fuertes precipitaciones, el sistema de acueducto y alcan-tarillado y a los eventos climáticos extremos (Hun-decha y Bardossy, 2004; Bailey-Serres y Voesenek, 2008; Salazar et al. ,   2012). Así mismo, el efecto negativo del anegamiento en los árboles se pue-de incrementar dependiendo de las condicio-nes edafológicas que presente el sitio de siembra (compactación, textura fina, profundidad efectiva limitada, mal drenaje) y por decisiones equivoca-das con respecto al establecimiento (siembra de especies arbóreas en lugares inapropiados).El estrés de las plantas por anegamiento se ge-nera cuando el suelo está saturado con agua y, por lo tanto, el aire contenido en los poros es despla-zado, generando una disminución de oxígeno (O 2 ) disponible para las raíces (Caudle y Maricle, 2014; Bhatt et al  ., 2015). Esto propicia condiciones de hipoxia (Dat et al. , 2004) y, en consecuencia, una disminución en el metabolismo de la raíz causan-do daño al sistema radical de la planta. Lo anterior acompañado de la acumulación de fitotoxinas en el suelo como manganeso, hierro reducido, súlfi-dos y amonio, así como altas concentraciones de CO 2 y etileno, causa senescencia prematura, clo-rosis y necrosis foliar, pérdida del rendimiento y hasta la muerte de la planta (Dell´Amico, Torreci-llas, Rodríguez, Morales y Sánchez-Blanco, 2001; Lucassen et al. ,   2002; Bailey-Serres y Voesenek, 2008). Una reducción del O 2 en el suelo por ane-gamiento genera una disminución en la tasa de respiración y limita así la producción de adeno-sín trifosfato (ATP) (Pardos, 2010). Por consiguien-te, la respiración aeróbica bajo esta condición se ve limitada ocasionando acumulación de piruvato, lactato y etanol (Colmer  et al  ., 2006) y desencade-na una serie de efectos fisiológicos y metabólicos en las plantas (Bailey-Serres y Voesenek, 2008).La primera respuesta de las plantas a condicio-nes de anegamiento es el cierre de sus estomas, lo cual afecta los procesos de conductancia esto-mática y la asimilación de CO 2  (King, Robinson y Cameron, 2012). Debido al cierre estomático, se reducen los procesos fotosintéticos en las plantas, tanto por la disminución de dióxido de carbono en el espacio intercelular, como por el desacople generado entre las dos fases de la fotosíntesis, au-mentando la formación de especies reactivas de oxígeno y el daño a nivel de las membranas celula-res y los fotosistemas. (King, Robinson y Cameron, 2012; Kissmann, Veiga, Eichemberg y Habermann, 2014). La disminución en el intercambio de gases acompañado de la limitación en la absorción de elementos esenciales como nitrógeno (N), fósforo (P) y potasio (K) como consecuencia de cambios en el pH y relaciones iónicas en el suelo bajo con-diciones de anegamiento, afectan el crecimien-to y desarrollo de la planta (Banach et al. ,   2009;  Respuesta fisiológica de especies arbóreas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá M ORENO -E CHEVERRY , D., U SECHE -R ODRÍGUEZ , D. Y  B ALAGUERA , H. Colombia Forestal  • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-ColombiaVol. 22 No. 1. Enero-Junio 2019. 1 • pp. 51-67. [ 53 ] Baracaldo et al  ., 2014; Moreno y Fischer, 2014;  Nyman y Lindau 2016).Sin embargo, las especies tolerantes tienen la capacidad de responder al anegamiento sobrevi-viendo y creciendo bajo esta condición, debido a diferentes factores que incluyen adaptaciones de tipo fisiológicas, morfológicas y anatómicas (Kreu-zwieser et al. , 2009). Entre los procesos más re-portados en la literatura científica se encuentra la rápida disminución de la conductáncia estomá-tica, aumentando el uso eficiente del agua (Du, Xu, Wu, Tu y Zheng, 2012), la formación de ho- jas epinásticas y la inducción de raíces adventicias (Aldana, García y Fischer, 2014; Yetisir, Caliskan, Soylu y Sakar, 2006) y la acumulación de osmoli-tos compatibles para realizar ajuste osmótico (Du et al  ., 2012; Voesenek y Serres, 2013).Otro meca- nismo de aclimatación consiste en la rápida de-gradación de las clorofilas para evitar la absorción excesiva de energía lumínica y por ende el daño en el fotosistema II (PSII) (Du et al. , 2012).Las seis especies nativas arbóreas y arbustivas seleccionadas para la presente investigación se en-cuentran ampliamente distribuidas en la ciudad de Bogotá, representan el 6.4% del arbolado urbano (70 968 plantas). A la fecha se encuentran estable-cidos 3607 árboles de Ficus tequendamae , 15 616 árboles de Quercus humboldtii  , 7561 árboles de  Junglas neotropica , 1624 arbustos de Dalea coeru-lea , 29 423 arbustos de Dodonaea viscosa  y 13 137 arbustos de Senna viarum (Sigau, 2018).Las especies seleccionadas tienen gran poten-cial en diferentes áreas. A nivel ambiental son usa-das en repoblamiento forestal, restauración de tierras degradadas, protección de nacimientos, en-riquecimiento de hábitat, corredores lineales, co-rredores multiestrato, corredores riparios, puntos de paso, controladores de la erosión y restaura-ción ecológica (Tullah, Hussain y Ibrar, 2010; Paz, 2012; Pérez, Villalba y Almanza,   2013; Campoe et al  ., 2014; Rowshan, Farhadi y Najafian,   2014). En la economía tienen usos en la industria made-rable, generación de productos medicinales, ali-menticio (forraje), además de tener propiedades antimicrobianas, antimicóticas e insecticidas (Kamdem et al. , 2012; Hussain et al. , 2013; Mosta-fa et al. , 2014; Ali et al. , 2014). En la actualidad existe poca información sobre la respuesta de estas especies a diferentes condi-ciones ambientales limitantes para su desarrollo (Glenz, Lougulescu, Kienast y Schalaepfer, 2008; Almeida, Pinto, Correia, Santos y Concalves, 2013; Hill, Guerin, Hill y Watling,   2014; Sepulveda, Diez, Moreno, León y Osorio, 2014; Corcobado, Cube-ra, Juárez, Moreno y Solla, 2014). No obstante, la información multidisciplinaria que se ha realizado entorno a estas especies, la generación de nuevo conocimiento, permitirá obtener información so-bre la selección de árboles. Si se desea hacer una transición del arbolado urbano de la ciudad a una estructura forestal urbana más estable y resistente a los efectos del calentamiento global, este es un as-pecto importante para los que toman las decisiones (Quintero y Jaramillo, 2012; Sghaier-Hammami et al  ., 2013; McPherson et al. , 2018). El objetivo de la investigación fue conocer la respuesta fisiológica a nivel del estado hídrico, el comportamiento fotosintético y la pérdida de electrolitos de seis especies arbóreas nativas de Colombia a diferentes periodos de anegamiento, para que sean usadas en el arbolado urbano de la ciudad de Bogotá e identificar marcadores fisioló-gicos que permitan seleccionar especies arbóreas tolerantes a dichas condiciones. MATERIALES Y MÉTODOS El ensayo se realizó en una parcela experimental bajo condiciones semicontroladas en el vivero La Florida (7º43’34”N y 74º06’00”O, 2640 m de al-titud) del Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, ubicado en la localidad de Engativá, Cun-dinamarca. Allí se registró una temperatura diurna promedio de 21.8°C, humedad relativa promedio de 58% y temperatura de suelo promedio de 23.4°C. Se seleccionaron seis especies nativas, tres ar-bóreas ( Quercus humboldtii  ,  Juglans neotropica y    Respuesta fisiológica de especies arbóreas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá M ORENO -E CHEVERRY , D., U SECHE -R ODRÍGUEZ , D. Y  B ALAGUERA , H. Colombia Forestal  • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 22 No. 1. Enero-Junio 2019 • pp. 51-67. [ 54 ] Ficus tequendamae ) y tres arbustivas ( Dalea coeru-lea ,  Dodonaea viscosa y  Senna viarum ) propor-cionadas por el vivero La Florida. Se utilizaron 140 plantas por especie, las cuales se encontra-ban en estado juvenil y en buenas condiciones fitosanitarias.Las plantas de las seis especies se dejaron du-rante 20 días en proceso de aclimatación a las condiciones del semitecho y se generaron cuatro niveles de estrés por anegamiento: 7, 14, 21 y 28 días de anegamiento (dda). El anegamiento se ge-neró en tres camas de 10 m de longitud, 1 m de ancho y 0.6 m de profundidad. Las camas fueron permeabilizadas con plástico negro y llenadas con agua potable. El nivel del agua siempre se mantu-vo 10 cm por encima de la superficie del suelo de las plantas, que se ubicaron en las camas en sus respectivas bolsas de trasplante. El suelo contenido en las bolsas de trasplante tenía las mismas carac-terísticas físico-químicas en todos los tratamientos evaluados: presentaba una textura franco arcillo-sa y un contenido de carbono orgánico de 4.6%. Los muestreos se realizaron de forma aleatoria en cuatro plantas por tratamiento, con diferencial nú-mero de hojas analizadas dependiendo del tipo de parámetro a medir. Estado hídrico de las plantas Para determinar el estado hídrico de las plantas se realizó mediciones del contenido relativo de agua (CRA), tomando tres muestras por planta de cuatro plantas por tratamiento. Las muestras fueron reti-radas de las plantas y pesadas inmediatamente, lo cual se registró como el peso fresco (PF). Posterior-mente, se colocaron en una cámara húmeda para que el tejido llegase a su capacidad máxima de hi-dratación y se tomó el peso de saturación 24 horas después (PSat). Luego de tomar este peso, la mues-tra se ubicó en una bolsa de papel y fue llevada al horno por 36 horas a 80°C, donde posteriormente se tomó el peso seco (PS). Con los valores de los tres pesos anteriores se utilizó la siguiente fórmu-la para conocer el contenido relativo de agua de las plantas: CRA= (PF-PS)/(PSat-PS) x100 (Liu, Sha-hanzari y Andersen, 2005). Respuesta fotosintética Las variables fisiológicas para determinar el in-tercambio gaseoso de las plantas fueron tasa fo-tosintética (A) y conductancia estomática (gs). Se utilizó una densidad de flujo fotónico diferen-cial para cada una de las especies evaluadas de acuerdo a los puntos de saturación generados en las curvas de luz. Se midió la fluorescencia de la clorofila a , determinando la eficiencia máxima del PSII (Fv/Fm), oscureciendo las hojas con bolsas de papel aluminio durante 60 minutos y realizando las mediciones bajo condiciones de oscuridad. Estas mediciones se realizaron en tres hojas por planta de cuatro plantas por tratamiento, en ho- jas desarrolladas y completamente expandidas del tercio medio. Tanto el intercambio gaseoso como la fluorescencia de la clorofila a  fueron determina-dos con un IRGA GFS-3000 (Portable Gas Exchan-ge–Fluorescence System). Pérdida de electrolitos Este parámetro se midió a partir de 10 discos con un diámetro de 2.5 mm de hojas del tercio medio de las plantas, que fueron lavadas con agua desio-nizada para remover los electrolitos adheridos a la superficie. Los discos de hoja se colocaron en tu-bos falcon con 4 ml de agua desionizada a tempe-ratura ambiente. La conductividad eléctrica (CE) fue determinada a las 22 horas usando un conductiví-metro (HI 9835, HANNA instruments). Después de la medición de las 22 horas la muestra se calentó a 90°C por 15 minutos y se determinó la CE, tomando este valor como la máxima pérdida de electrolitos. Los valores de CE presentados se expresaron como porcentaje respecto al mayor valor mediante la fór-mula PE= (EC1/EC2)X100, donde PE= % de pérdida de electrolitos; EC1= pérdida de electrolitos a las 22 horas; EC2= pérdida de electrolitos después de ca-lentar a 80°C (Rodríguez et al. ,   2005).  Respuesta fisiológica de especies arbóreas al anegamiento. Nuevo conocimiento sobre especies de interés en el arbolado urbano de Bogotá M ORENO -E CHEVERRY , D., U SECHE -R ODRÍGUEZ , D. Y  B ALAGUERA , H. Colombia Forestal  • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-ColombiaVol. 22 No. 1. Enero-Junio 2019. 1 • pp. 51-67. [ 55 ] Análisis estadístico Se realizaron pruebas de supuestos de normalidad (Shapiro-Wilk) y de homogeneidad de varianzas. Así mismo, la prueba de comparación múltiple de Tukey con un nivel de confianza del 95% (P ≤ 0.05) con el software estadístico Statistical Analy-sis System (SAS ® ) versión 9.2. RESULTADOS El contenido relativo de agua (CRA) varió diferen-cialmente de acuerdo a la especie y al nivel de estrés. Para Q. humboldtii   (figura 1a), el CRA dis-minuyó ligera pero significativamente desde los 7 dda hasta los 21 dda, presentó una disminución significativamente mayor a los 28 dda y alcanzó un CRA del 71% al momento de mayor estrés. F. tequendamae (figura 1c) presentó un comporta-miento similar a la especie anterior, disminuyendo su CRA ligeramente y solo con diferencias signi-ficativas hasta los 21 y 28 dda, alcanzando valo-res del 73% a los 28 dda.  J. neotropica (figura 1b) disminuyó drásticamente el CRA, alcanzando va-lores del 22% a los 21 y 28 dda, con diferencias significativas en su disminución entre los 0 y los 21 dda. Este parámetro presentó una disminución en D. coerulea  (figura 1d) a medida que el nivel de estrés era mayor, presentando valores del 22% a los 28 dda. Para D. viscosa  (figura 1e), el CRA se vio ligeramente disminuido sin diferencias estadís-ticas a los 7 dda y presentando un valor del 60% al momento de mayor estrés. El CRA presentó una gran disminución en S. viarum  (figura 1f ) con dife-rencias significativas entre todos los momentos de estrés con respecto al control, llegó a valores cer-canos al 20% a los 28 dda. Intercambio gaseoso La fotosíntesis (A) presentó una ligera disminución para Q. humboldtii (figura 2a) variando desde 17 μmoles CO 2 m -2 s -1  hasta 14 μmoles CO 2 m -2 s -1 , al momento de mayor estrés, con diferencias signi-ficativas. Para  J. neotropica (figura 2b) se observó una disminución en la fotosíntesis, presentó dife-rencias estadísticas entre todos los niveles de estrés y redujo en un 50% su capacidad fotosintética a los 28 dda. Con respecto a F. tequendamae  (figura 2c), se observó una disminución de la fotosíntesis a partir de los 14 dda y hasta los 28 dda con dife-rencias significativas con valores desde 11 hasta 6 μmoles CO 2 m -2 s -1 . Con respecto a los arbustos, se pudo observar que hubo una mayor disminución en la tasa fotosintética comparado con los árbo-les, llegando a valores de 1 μmol CO 2 m -2 s -1  para D. coerulea  (figura 2d) y de 4 μmoles CO 2 m -2 s -1  para D. viscosa  (figura 2e). S. viarum  (figura 2f ) fue menos afectada, disminuyó su fotosíntesis hasta 7 μmoles CO 2 m -2 s -1 . Tanto para D. coerulea  como para D. viscosa  se observaron diferencias signifi-cativas para todos los momentos de estrés, sin em-bargo, para S. viarum solo se presentó diferencias a partir de los 21 dda.Con respecto a la conductancia estomática (gs), se presentó una disminución para todas las espe-cies evaluadas a medida que el estrés aumenta. Para Q. humboldtii (figura 3a) y F. tequendamae  (figura 3c), se presentaron diferencias estadísticas a partir de los 21 dda y los 14 dda respectivamen-te. Para  J. neotropica (figura 3b), D. coerulea  (figu-ra 3d), D. viscosa  (figura 3e) y S. viarum  (figura 3f ) se dieron diferencias estadísticas a partir de los 7 dda y en cada uno de los diferentes niveles de es-trés por anegamiento. La conductancia estomática disminuyó drásticamente para todas las especies alcanzando valores de alrededor 0.2 mmoles H 2 O   m -2 s -1 en el momento de mayor estrés, excepto para Q. humboldtii  , que presentó valores de 0.8 mmo-les H 2 O   m -2 s -1 a los 28 dda. Fluorescencia de la clorofila a La eficiencia máxima del PSII disminuyó signifi-cativamente en todas las especies evaluadas a medida que se intensificaba la condición de es-trés por anegamiento. Q. humboldtii (figura 4a),  
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