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DINÂMICA POPULACIONAL E EFEITOS DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS SOBRE A FAUNA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA COM ARAUCÁRIA NO SUL DO BRASIL

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DANIEL GALIANO DINÂMICA POPULACIONAL E EFEITOS DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS SOBRE A FAUNA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA COM ARAUCÁRIA NO SUL DO BRASIL Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Biologia Animal, Instituto de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Sul, como riquisito parcial à obtenção do título de Mestre em Biologia Animal. Área de Concentração: Biologia e Comportamento Animal Orientador: Dr. Thales Renato O. de Freitas UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL PORTO ALEGRE 2010 DINÂMICA POPULACIONAL E EFEITOS DE VARIÁVEIS AMBIENTAIS SOBRE A FAUNA DE PEQUENOS MAMÍFEROS EM UM FRAGMENTO DE FLORESTA COM ARAUCÁRIA NO SUL DO BRASIL DANIEL GALIANO Dissertação aprovada em: / / Banca examinadora: Dr. Emerson Monteiro Vieira (UNB) Dr. Marcus Vinícius Vieira (UFRJ) Dr. Jorge Reppold Marinho (URI) 2 AGRADECIMENTOS Thales Renato de Freitas, pela oportunidade de realizar esta pesquisa, orientação, confiança e principalmente pela amizade. Muito obrigado pela oportunidade de aprendizagem e crescimento. Bruno Kubiak (meu grande irmão), que se envolveu em todas as etapas deste trabalho, pelo grande auxílio em campo e laboratório, e principalmente pela amizade. Valeu pia! Não teria conseguido sem você. Cassiano Estevan, grande amigo, pelo empréstimo em algumas campanhas do carro, pelo grande auxílio em campo e laboratório, e principalmente pela amizade. Abraços Estevan! Jorge Marinho, pelo empréstimo de todo material de campo, por toda ajuda e discussões, cervejas e principalmente amizade. Um grande abraço Marinho! Luiz Hepp, por todo auxílio estatístico e discussões valiosas, grande auxílio no uso dos programas, e principalmente pela amizade! Valeu Bira! Marcelo Malysz, por toda sua amizade, flonas, e todo o trabalho botânico. Valeu Malysz! Ao grande colega e amigo que conquistei durante este período, Rodrigo Moraes, por toda sua amizade, auxílio em campo, sugestões e todo o trabalho com os artrópodos. Valeu Rodrigo! Priscila Bugs, por sua enorme amizade e companherismo nas aulas e nos RUs, por todas as discussões e auxílios, principalmente quando eu não estava em Porto Alegre. Muito obrigado Pri! A todos os colegas de Museu (URI) e as pessoas que me auxiliaram no campo, pelas conversas descontraídas, tardes de chimarrão, cervejas e principalmente pela amizade. Aos colegas do Laboratório de Citogenética e Evolução (Depto. de Genética/UFRGS) que, apesar de minha constante ausência, sempre compartilharam de discussões e pela grande amizade. A toda minha família, em especial a minha mãe, por ter acreditado e pela formação dos meus valores e princípios morais, oportunidades concedidas e investimento em educação. 3 Ao IBAMA, especialmente a pessoa de Remi Weirich, que autorizou a pesquisa e forneceu todo o suporte necessário nos alojamentos, e todos os demais funcionários da FLONA, por auxiliarem o desenvolvimento de presente trabalho. A todos que de alguma forma colaboraram na execução deste trabalho. Ao CNPq, pela bolsa concedida. 4 SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO Pequenos mamíferos Ecologia populacional e estudos de captura-marcação-recaptura Variáveis ambientais Regeneração natural OBJETIVOS Objetivo geral Objetivos específicos REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS CAPITULO 1 - POPULATION PARAMETERS OF TWO RODENT SPECIES IN AN AREA OF ARAUCARIA FOREST OF SOUTHERN BRAZIL CAPITULO 2 - SMALL MAMMAL COMMUNITY IN RELATION TO NATURAL FOREST REGENERATION AND ARTHROPOD COMMUNITY IN AN ARAUCARIA FOREST CONCLUSÕES ANEXOS ABSTRACT Natural populations of small rodents fluctuate continually over time and the population dynamics of any living organism are shaped by both intrinsic and extrinsic factors. Small mammals populations can show a continuum dynamic activity, ranging from stability to regular cycles of variable amplitude. The species dynamics is also known to be influenced by the seasonal structure of the environment. The community of small mammals present in the Araucaria forest could present similar patterns to forests occurring in other temperate regions of the planet and the large seeds of Araucaria angustifolia (dominant tree) are consumed by a large array of vertebrates, mainly rodents and large birds, which act as seed dispersers and predators simultaneously. When species are very similar like the two most abundant of this community (Akodon montensis and Oligoryzomys nigripes) the outcome of competition is often the partitioning of resources such as habitat or food. Plant species are crucial for rodents, because they are the main food source for many species, and this particular relation between rodents and plants is crucial for the process of forest regeneration, since the regeneration development are associated with details on the role of each rodent species as a seed disperser or seed predator. There are a lot of important factors interfering in the regeneration process, and changes in these factors are manifested in variables such as density of tree individuals, basal area, floristic composition, and species richness and diversity. To analyse the populational aspects of the rodents in the area and identify correlations between the Araucaria angustifolia trees with rodent community, to evaluate arthropod-small mammals species association and test the relationship between natural forest regeneration and rodent community, we established a trapping grid of two hectares with 231 trap stations (11 X 21 configuration, 10m spacing). Every trapping series, which consisted of 6 days, traps were placed on the ground and a capture-mark-recapture program was carried out two times per season between November 2008 and August We followed Cormarck-Jolly-Seber (CJS) method to estimate population parameters and density was estimated for each trapping session. The mean of population density was used as a dependent variable in a linear regression to investigate possible relations between densities and extrinsic factors. The arthropod abundance was quantified with pitfall traps during four of the eight sample periods and we measured regeneration variables that could potentially influence the spatial distribution of the small mammals. The association between rodent and arthropod communities was compared with the similarity matrix based on rodent composition using simple Mantel tests and we used DCA analysis to ordinate sample units based on rodent community. Significance of the associations between regeneration and rodent community was tested by 1000 Monte Carlo permutations based on Pearson's correlation. The populations of the two most abundant rodents in the community (Akodon montensis and Oligoryzomys nigripes) were considered inconstant and their population variations could have indirect effects on other species. Our result suggests that these two species are the main small mammal present in the area and if extrinsic factors do not operate all the times as showed, it strongly suggests that there must be variation in spacing and dispersal behavior of these species or extrinsic factors can also be acting in indirect ways. The presence of the species Mus musculus indicates that this forest area had or still haves anthropic influence. In general, secondary forests provide important habitats and resources to the rodent community and are distinctly associated to the species. Although indirectly, our results indicate that there is a complex combination of regeneration predation/dispersal by rodents and it seems that generalist species might select habitat characteristics primarily at a site level because they are able to use different local factors that exist in a variety of landscapes. Based on our results we can assume that small mammals associated with herbaceous or shrub cover, particularly in riparian areas, will decline when deforestation remove this cover. We also provide initial 6 insight for habitat features that are related to rodent community pointed out the correlations between numbers of individuals and natural regeneration. 1. INTRODUÇÃO 1.1 Pequenos mamíferos Os pequenos roedores e insetívoros são grupos de mamíferos que tem despertado o interesse de vários pesquisadores, não apenas em virtude de sua abundância e da ampla classe de adaptações ecológicas, mas também por serem importantes componentes de quase todos os ecossistemas terrestres existentes (Delany 1974). Este grupo de animais possui uma vasta classe de adaptações que permitem que eles explorem uma ampla variedade de formas de vida, como terrestre, arborícola, aquática ou aérea (Gentile e Fernandez 1999). Estudos que enfoquem as relações ecológicas dos pequenos mamíferos são extremamente importantes para a compreensão das relações destes animais com o ambiente. Os padrões de distribuição das espécies, de distribuição da diversidade e de estrutura das comunidades de pequenos mamíferos não-voadores relacionados aos amplos gradientes ambientais observados no bioma Mata Atlântica ainda são pouco conhecidos. As comunidades diferem entre florestas de baixada e de altitude (Bonvicino et al. 1997, Vieira 1999, Vivo e Gregorin 2001, Vieira e Monteiro-Filho 2003, Geise et al. 2004) e entre florestas em diferentes estádios de regeneração ou níveis de perturbação (Vieira 1999, Pardini 2004). Baseado no fato de que os pequenos mamíferos estão presentes em praticamente todos os ambientes terrestres, e que o entendimento das suas relações ecológicas pode fornecer informações importantes do ambiente como um todo, e que os dados sobre pequenos mamíferos da Floresta Nacional de Passo Fundo se apresentam deficientes é que se realizou o 7 seguinte trabalho, com o intuito de analisar as características populacionais e relações ecológicas da comunidade de pequenos mamíferos em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista. Tal fato torna-se relevante, pois além de serem importantes na manutenção do fluxo de energia nos diferentes sistemas que habitam, os pequenos mamíferos são ferramentas extremamente eficazes para o entendimento das relações ecológicas do ambiente em si. Também é importante salientar a inexistência de estudos deste caráter com as comunidades de pequenos mamíferos na região. 1.2 Ecologia populacional e estudos de captura-marcação-recaptura Em um estudo de dinâmica populacional o esforço é concentrado em uma ou poucas populações de áreas de amostragem previamente determinadas. A compreensão de como é estimado o tamanho de tal população pode ajudar a entender o que determina o tamanho e a distribuição de todas as outras populações (Moss et al. 1982). Grande parte dos estudos de ecologia de populações diz respeito aos efeitos de fatores ambientais e interações intra-específicas, como o tamanho populacional, densidade populacional, sobrevivência, recrutamento e área de vida. As conclusões de tais estudos são tanto confiáveis quanto às estimativas destes parâmetros (Fernandez 1995). De maneira geral, as principais características abordadas em um estudo de ecologia de populações são o tamanho populacional, que corresponde ao número bruto de indivíduos capturados; a densidade, que consiste na relação entre o número bruto de indivíduos em uma determinada área; a taxa de sobrevivência, que corresponde à quantidade de indivíduos que sobrevivem a cada ciclo reprodutivo ou espaço de tempo; e o recrutamento, que indica a taxa de indivíduos que participa de um evento reprodutivo, além de indivíduos imigrantes (nascimentos+imigração). 8 Além disso, outros atributos podem ser descritos em um conjunto de indivíduos de uma população. A área de vida ou home-range, representa a quantidade de espaço necessária para a manutenção dos processos vitais de cada indivíduo. Ao analisar o conjunto de áreas de vida temos a distribuição espacial dos indivíduos de uma população, que corresponde à disposição dos indivíduos no espaço em relação ao terreno e a outros indivíduos, sendo que esta distribuição pode auxiliar na compreensão da organização social da população analisada. Uma das maneiras possíveis de se obter as características descritivas de uma população é através da realização de estudos de Captura-Marcação-Recaptura (CMR), em espécies onde a contagem direta não pode ser realizada (Moss et al. 1982, Fernandez 1995), como no caso dos pequenos roedores. Por isso, usa-se uma metodologia de marcação dos indivíduos com o uso de dispositivos especiais (brincos, etiquetas, colares, tatuagens, anilhas, microchips), adequados a cada tipo de organismo, de forma que estes possam ser identificados posteriormente, no próximo evento de captura. É presumível que desde que estas marcações não interfiram na fisiologia ou comportamento dos animais marcados, estes terão a mesma probabilidade do que os animais não marcados de serem capturados em uma próxima amostragem. Isto torna possível fazer estimativas de parâmetros descritores da dinâmica populacional da espécie com a qual se está trabalhando (Moss et al. 1982, Fernandez 1995). Entretanto, uma população não é estática no tempo e seus indivíduos podem realizar movimentos migratórios, assim como a população está sujeita as mudanças nas taxas de natalidade e mortalidade de seus indivíduos. Estas estimativas podem ser calculadas através de correções, pois não sabemos a taxa real na população como um todo, sendo necessário um intenso programa de captura e recaptura para obterem-se dados confiáveis (Moss et al. 1982). Em animais onde o período entre um nascimento e outro é curto, como é o caso dos pequenos roedores, e existem ganhos e perdas entre os eventos de coleta, é correto aplicarem-se 9 interpretações e estimativas próprias de populações abertas, onde se assume que há emigração e imigração, além de nascimentos e mortes. Nestas populações portanto, admite-se que ocorrem variações no tamanho populacional (N) devido a uma série de fatores, como a mortalidade (D) e recrutamento (B). Os métodos para populações abertas permitem estimar N em diversos momentos sucessivos (n = 1,2,...n, onde n é o número de amostragens), mais a sobrevivência ( = 1 - D) e o recrutamento (B) entre cada par de amostragens sucessivas (i.e. entre i e i + 1). È importante ressaltar que, de modo geral, estes métodos não podem distinguir apropriadamente mortalidade de emigração, nem recrutamento local de imigração (Fernandez 1995). Estudos sobre as características populacionais de pequenos mamíferos para a região norte do estado do Rio Grande do Sul são escassos (Galiano 2007, Cenzi et al. 2008, Kubiak et al. 2008), sendo que o presente trabalho visou gerar dados que possam contribuir para o entendimento das características de dinâmica populacional e relações espaciais das espécies presentes no fragmento estudado, e que possam ser utilizados em programas de recuperação e preservação das mesmas. 1.3 Variáveis ambientais Os milhões de hectares de formações florestais com Araucaria angustifolia, característica da Mata Atlântica da Região Sul, foram reduzidos a cerca de 2-4% da cobertura florestal original. A redução da cobertura florestal e a possibilidade de extinção de espécies vegetais resultam no isolamento de fragmentos florestais, com alterações nas densidades populacionais e na estrutura das comunidades animais (Guerra et al. 2002). A maioria dos aspectos ecológicos, e especialmente o microclima dos remanescentes de Mata Atlântica são pouco conhecidos (Siqueira et al. 2004). Neste mesmo contexto, os estudos sobre mamíferos na porção Sul do Brasil geralmente restringem-se a listas 10 taxonômicas, eventualmente com comentários relacionados a capturas, enquanto parâmetros populacionais e comunitários, que permitem inferir padrões ecológicos e de habitat para cada espécie, são pouco abrangentes (Graipel et al. 2006). Grande parte dos estudos de dinâmica de roedores realizados no hemisfério sul enfatizam os fatores exógenos (climáticos) como principais responsáveis pelas flutuações observadas (Pearson 1975, Jaksic e Lima 2003, Püttker et al. 2008, Antunes et al. 2009a, Antunes et al. 2009b). Porém, não se pode esquecer que as variáveis de microhábitat também são importantes gestoras de processos e funções no ecossistema. Fatores como temperatura, radiação solar, umidade, entre outros, afetam o crescimento vegetal, influenciando fisiologicamente processos como fotossíntese, respiração, germinação de sementes, atividade enzimática, e conseqüentemente a fauna (Kramer e Kozlowski 1979, Levitt 1980, Tromp 1980, Harmon 1986, Hungerford e Babbitt 1987, Fowells 1990). Em áreas de Mata Atlântica, por exemplo, o aumento da pluviosidade e conseqüente aumento na disponibilidade de alimentos (frutos e artrópodes), apresentaram um efeito direto na atividade reprodutiva de fêmeas de roedores de Nectomys squamipes Brants, 1827, Oryzomys intermedius Leche, 1886, Akodon cursor Winge, 1887 e Trinomys iheringi Thomas, 1911 (Bergallo e Magnusson 1999, Bergallo e Magnusson 2002). 1.4 Regeneração natural A Floresta Ombrófila Mista (FOM) é uma formação florestal típica do Sul do Brasil, ocorrendo nos Estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina e Paraná, nas partes mais altas do Planalto Sul-Brasileiro (Jarenkow e Baptista 1987) com algumas manchas esparsas em áreas de maior altitude do sudeste do Brasil. Esta formação é dominada pela Araucaria angustifolia (Bertol.) Kuntze, que se destaca por representar a maior abundância desta (Reitz e Klein 1966). Segundo Morellato et al. (1990), essa formação por apresentar inúmeras 11 características específicas, apresentando grande interesse, tanto do ponto de vista biótico como abiótico, como área prioritária para conservação. Segundo Rizzinni (1997), o estudo da vegetação abrange três aspectos: fisionomia, estrutura e composição, ou seja, a distribuição das formas de vidas no espaço e a flora envolvida. A diversidade de componentes que compõem o ambiente natural, porém, a vegetação é considerada um bom indicador das condições do meio e do estado de conservação dos ecossistemas envolvidos. Sendo a vegetação um componente que responde de forma rápida às variações ambientais, a sua avaliação é primordial para avaliar o estado de conservação dos componentes dos ambientes naturais (Dias 2005). Os processos relacionados à dinâmica, sucessão ecológica e regeneração natural são de caráter imprescindível mediante a perturbações antrópicas (Pereira et al. 2001). A avaliação do potencial regenerativo de um ecossistema deve inferir sobre processos que visem à manutenção da comunidade vegetal e descrever padrões de substituição de espécies ou de alterações estruturais (Guariguata e Ostertag 2001). A regeneração de áreas naturais garante a manutenção e monitoramento de comunidades vegetais e animais, isso ocorre através de fontes regenerativas como banco de sementes, chuva de sementes e a rebrota de indivíduos presentes na comunidade, que são influenciados tanto por fatores bióticos com abióticos (Harper 1977). O processo successional da vegetação não é necessariamente previsivel, e pode seguir trajetos distintos de acordo com as variações das circunstâncias ecológicas locais (Pickett e White 1985, Johnstone e Chapin 2003). Na FOM, as grandes sementes de Araucaria são consumidas por grande parte dos vertebrados que habitam esse sistema, principalmente roedores e os grandes pássaros, que atuam como dispersadores e predadores da semente simultaneamente (Guevara e Laborde 1993, Harvey 2000, Iob e Vieira 2008). Compreender a relação entre a fauna e a vegetação, e consequentemente a participação da fauna no processo 12 de regeneração natural, sendo esta intervenção positiva ou negativa, é um passo importante para a compreensão das relações ecológicas e dos processos envolvidos na regeneração natural deste sistema. 13 2. OBJETIVOS 2.1 Objetivo Geral Analisar características ecológicas da comunidade de pequenos mamíferos não voadores da Floresta Nacional de Passo Fundo. 2.2 Objetivos Específicos Capítulo 1 - Artigo I - Determinar aspectos da dinâmica populacional de Akodon montensis e Oligoryzomys nigripes em seu ambiente natural, tais como a densidade, o tamanho populacion
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